原作から数十年後の童実野町を舞台に展開する、アニメ『遊☆戯☆王』シリーズの3作目。
デュエルディスクを内蔵したD・ホイールと呼ばれる乗り物に乗ってデュエルするという、斬新な演出が話題を呼んだ。
ネオ童実野シティの最下層地域・サテライトに住む不動遊星は、奪われたカード「スターダスト・ドラゴン」を取り戻すべく「D・ホイール」による超高速のデュエル「ライディング・デュエル」でジャック・アトラスと対決。しかしその最中に巨大な「赤き竜」が現れてデュエルは中断し、遊星は竜の痣を持つ者「シグナー」として覚醒する事となる。その後、治安維持局長官レクス・ゴドウィンに強制される形で「デュエル・オブ・フォーチュンカップ」に出場した遊星はキングとして君臨するジャックとの再戦を目指す。
5000年周期で行われるという「シグナー」と「ダークシグナー」の闘いの舞台となったネオ童実野シティ。遊星の前に現れた「ダークシグナー」の中には、かつて遊星・ジャック・クロウと共にサテライトを制覇した末にセキュリティに逮捕され、獄中で死を遂げたはずの仲間・鬼柳京介の姿もあった。「赤き竜」と「冥界の王」に選ばれた者たちの世界を賭けた闘いが今、始まる――!!
遊星たちがチーム戦による「ライディング・デュエル」の世界大会「WRGP」に向けて準備を進める中、謎のD・ホイーラー「ゴースト」による襲撃事件を皮切りにシンクロキラーの力をもつ「機皇帝」が遊星たちを襲う。その裏には歴史を陰で操る組織「イリアステル」の思惑が…。さらに、牛尾の紹介により記憶喪失の凄腕メカニック・ブルーノが遊星たちの前に現れる。
「ダークシグナー」となって遊星たちを追い詰めた罪の意識から死に場所を求めていた鬼柳京介は、暴力と無法が支配する町「クラッシュタウン」へ流れ着き用心棒となっていた。バーバラからの手紙で鬼柳の事を知った遊星は、鬼柳の心に残るデュエルへの想いを引き出し、連れ戻すためにデュエルを挑む。しかし、バーバラの裏切りとロットンの登場により二人は鉱山へ送られてしまう。
世界中からデュエリストが集結し「WRGP」が遂に開催。遊星たちは新たな仲間であるブルーノを加えて「チーム・5D's」を結成し出場するが、「イリアステル」の介入によりネオ童実野シティへ着実に危機が迫りつつあった。数々の強敵との激闘の末に「チーム・5D's」は決勝戦で「イリアステル」のチーム・ニューワールドと対決し、その真の目的を知る。
チーム・ニューワールドの正体、シンクロ召喚が原因で破滅した世界の歴史を変えるべく未来から送り込まれた“絶望の番人アポリア”を倒した遊星たち。しかしその直後、ネオ童実野シティ上空に「アーククレイドル」が出現し降下を始める。ネオ童実野シティの崩壊を防ぐために「アーククレイドル」の内部へ突入した遊星を待ち受けるものとは。ネオ童実野シティの未来を賭けた最後の闘いが始まる！
