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カードの精霊を見る力を持ち、精霊が宿る「ハネクリボー」を持つ遊城十代は、デュエルを愛する心はだれにも負けない少年。 しかし、デュエル・アカデミアでの成績はいまいちで、退学の恐れもある落ちこぼれクラス、オシリス・レッドに所属していた。

教師であるクロノスからは目の敵にされながらも、十代は優等生だけが入れるオベリスク・ブルーの万丈目や明日香、学園一の秀才であるラー・イエローの三沢、そして自分を兄貴と慕ってくれる翔と対戦。「E・HERO」デッキにより、そのすべてのデュエルに勝利してきた。

連戦連勝を続ける十代だが、彼が操る「E・HERO」デッキには秘められた過去があった。十代がデュエリストの道を歩むきっかけともなった元世界チャンピオン・響 紅葉の存在。そして「ハネクリボー」や「光と闇の竜」をはじめとする精霊が宿ったカード……。 1つのデュエルを契機とし、デュエル・アカデミアを巻き込んだ大事件が動き出す!!